Prvi peterburški trolejbus je prešao glavnu gradsku ulicu Nevski prospekt, dugu 4,5 km, 21. listopada 1936. Nove linije su otvorene u narednim godinama, no Drugi svjetski rat je zaustavio razvoj i sustav trolejbusa nije radio u punom obujmu sve do kraja opsade Lenjingrada.
Sustav trolejbusa je sovjetska vlada tada razvila do najvišeg standarda, a do 1990. godine je u Sankt-Petervurgu postojalo oko 1320 trolejbusa koji su godišnje prevozili više od 565 milijuna putnika. Sada ih ima samo 640, a pokrivaju 50 ruta. Cijena jedne vožnje trenutačno iznosi 40 rubalja (0,60 eura).
Postoji čak i Muzej električnog prijevoza na Vasiljevskom otoku.